永仁（1293）の頃、摂津国島上郡五百住村に草創されていた一寺があった。天文年中（1532～55）のはじめ、荒廃していた同寺を、京都大本山本國寺十四世日助上人が松永某のために、日蓮宗寺院として開基再建したのが始まりである。 

弘治元年（1555）、八上城を攻略した松永弾正久秀は甥の松永孫六を城主とした。 

後、妙福寺に参詣し尊崇を深めた孫六は、永禄五年（1562）当時の住職日洞上人に請うて八上城下に移した。 

天正七年（1579）に八上城が落城、慶長十四年（1609）天下普請で 篠山城が築かれ、城下割りが行われた。八上城下にあった妙福寺も現在地に移築され、一帯は篠山城下町の西の護りもになっていた。その名残が、山門に続く参道など有事に備えた構えを感じさせている。

寺宝の木造日蓮大聖人座像は室町期の作(伝、日像菩薩作)で、永禄五年と元禄十二年（1699）に補修したとの墨書銘が残り篠山市指定文化財に認定されている。

また境内墓地には、大坂の陣で活躍した武将後藤又兵衛の子孫で、篠山藩に仕えた後藤家の墓石群をはじめ、篠山藩筆頭家老吉原利恒の墓地、篠山藩儒学者渡辺弗措などの碑がある。